经多次迁升后，任太尉从事中郎。

在公府任职时，他雍容讽议。

不久后，除任振威将军、鄱阳太守，又转任建威将军、西阳太守，在任内安抚百姓，很得他们的欢心。

咸康五年（339年），庾亮打算北伐，任命庾翼为南蛮校尉，兼领南郡太守，加任假节、辅国将军，镇守江陵。

同年，后赵天王石虎派兵南侵重镇邾城，九月，邾城被攻陷。

后赵将领夔安进而围困石城，庾翼再此时屡设奇兵，偷偷将粮食军需送入石城。

不久，竟陵太守李阳击破夔安，才为石城解围。

庾翼因协助石城固守不失的功劳，被封为都亭侯。

咸康六年（340年）正月初一，庾亮逝世。

同月十一日，朝廷任命庾翼为都督江、荆、司、雍、梁、益六州诸军事，安西将军、荆州刺史，假节，接替庾亮镇守武昌。

当时人怀疑庾翼年轻，不能继承他兄长庾亮的业绩。

但庾翼尽心治理，军务和政务都很严明，数年之间，官府和私人资用充实，众人都称赞他的才能。

后赵黄河以南领地的人民都有归附之心。?

咸康八年（342年），庾翼因为在武昌镇守时，常有妖异之事发生，便想移镇乐乡。

征虏将军长史王述写信给庾冰陈述移镇的利弊，朝廷论议也都同意王述的意见，庾翼这才打消迁徙的念头。

殷羡任长沙相时，在国中贪婪残暴，庾冰写信给庾翼，托他庇护。

庾翼答复说道：“殷羡骄纵豪强，恐怕就是因为有好儿子（殷浩），所以我也从物理人情出发对他稍加宽容。总体考较一下江南的朝政，因为纵容豪强，经常成为危害百姓的蠹虫。当时实行的法令，就在寒门百姓身施行。比如往年有人偷石头城仓库藏米一百万斛，都是豪强之辈，却只杀死仓库的督监搪塞责任，山遐任余姚的长官，为官府清理出豪强藏匿不报的百姓二千户，于是众豪强共同驱逐他，使他不得安宁。这虽然都是前任宰辅（指王导）为官昏昧荒谬所致，但江东的大业日渐衰微，实在由此而生。你我兄弟身遭不幸，枉自陷身政务之中，自己无法拔足于风尘之外，就应当共同睁亮眼睛加以治理。荆州所统辖的二十多个郡，唯有长沙恶迹最为昭著，恶而不遭贬黜，这与只杀督监有什么不同呢！”

庾翼与桓温关系友好，二人相约共同平定天下。

庾翼曾向晋成帝司马衍举荐桓温说道：“桓温具备英雄的才能，希望陛下不要用常人的礼节对待他，按寻常的女婿豢养。应当委派给他周宣王时方叔、召虎那样的重任，他必能建立匡救世事艰难的功勋。”

庾翼以攻灭胡虏、收复蜀地为己任，派使者向东与燕王慕容皝相约，向西与凉州牧张骏相约，商定日期大举行动。

群臣大多认为此事难以施行，只有庾冰的意见与庾翼相同，而桓温、谯王司马无忌也都赞成庾翼的想法。

建元元年（343年）七月，后赵汝南太守戴开率数千人向庾翼投降。

同月初八，晋康帝下诏让朝廷论议北伐之事。

庾翼想全数出动自己所统领的士卒北伐，表推荐桓宣为都督司、雍、梁三州及荆州四郡诸军事及梁州刺史，前赴丹水。

任命桓温为前锋小督、假节，率军入临淮。

同时出动自己统领的六州中的奴仆及车牛驴马，使得百姓都叹息怨恨。

庾翼想移镇襄阳，怕朝廷不许，便表称移镇安陆。

晋康帝司马岳和朝臣都派使者晓谕制止他，车骑将军参军孙绰也写信劝阻庾翼，但庾翼都不听。

庾翼便违诏向北行进，到达夏口后，又表请求镇守襄阳。

庾翼当时拥有兵众四万人，晋康帝最终下诏加授他都督征讨诸军事。

车骑将军庾冰镇守武昌，作为庾翼的后援。

庾翼率军抵达襄阳，召集自己的僚佐，陈列旌旗与铠甲，亲授弓箭，说道：“我这次出征，就像这次射箭一样。”

三起三叠，士卒都注视着他，士气高涨。

朝廷进拜庾翼为征西将军，领南蛮校尉。?

当时，后赵骑兵五六百人出樊城，庾翼派冠军将军曹据率军追击，在挠沟北将其击破，后赵军死伤近半，曹据缴获战马百匹。

庾翼安抚自荒远地区前来的人，竭尽招纳贤士的事宜，建立客馆，设立典宾参军。

庾翼又命梁州刺史桓宣在丹水与后赵将领李罴交战，被李罴击败。

庾翼贬桓宣为建威将军，桓宣为此惭愧气愤，不久后便去世。

庾翼让长子庾方之出任义城太守，代统桓宣的部众。

庾翼又命征西司马应诞为龙骧将军、襄阳太守，征西参军司马勋任建威将军、梁州刺史，戍守在西城。

建元二年（344年），晋康帝病重，庾冰、庾翼想扶立会稽王司马昱为嗣君，中书监何充则建议册立皇子司马聃，康帝听从何充的建议，立司马聃为皇太子。

庾冰、庾翼因而深深痛恨何充。

十一月初九，庾冰逝世，庾翼因为家事国事难以兼顾，便留庾方之任建武将军，戍守在襄阳。

因庾方之年轻，让征西参军毛穆之任建武将军司马，辅佐庾方之。

庾翼回镇夏口，朝廷下诏让庾翼再督江州，又兼领豫州刺史。

庾翼辞谢豫州刺史之职，还想移镇乐乡，朝廷下诏不许。

庾翼于是修缮兵器军备，积存粮食，准备之后举兵北伐。

又派益州刺史周抚与西阳太守曹据讨伐成汉，在江阳击败成汉将领李桓。

永和元年（345年），庾翼在厕所里时，见到一个东西像方相，不久便背疽发作。

庾翼病危时，表推荐次子庾爱之代任辅国将军、荆州刺史，接替自己。

庾翼又表推荐征西司马朱焘为南蛮校尉，率军一千人戍守巴陵。

同年七月初三（8月16日），庾翼逝世，享年四十一岁。

朝廷追赠车骑将军，谥号“肃”。

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